Offensichtlich fürchtete Bischof Konrad III. der Sendlinger (1314 bis 1322) um sein Seelenheil. Deshalb ließ er vor 700 Jahren die alte Johanneskapelle vor dem Freisinger Dom abreißen und an ihre Stelle eine Kirche errichten, die Johannes dem Täufer geweiht wurde. Gleichzeitig begründete er im Jahr 1319 ein Kollegiatstift mit Probst, Dekan und sechs Kanonikern und gliederte ihm verschiedene Pfarreien samt dreier Benefizien ein. Die Kanoniker verpflichtete er dazu, für das Seelenheil der Freisinger Bischöfe zu beten. Die schlichte Chorkleidung der Kanoniker bestand aus einem einfachen schwarzen Talar, einem Chorrock mit Flügeln und schwarzem Halskragen. Den Stiftsprobst bestimmte der Bischof aus den Reihen des Domkapitels, das Dekanat erhielt stets der Domzeremoniar.
Am Wochenende wurde nun das 700-jährige Bestehen der Kirche gefeiert, am Samstagabend mit einer gesungenen Vesper mit Domkapellmeister Matthias Egger an der Orgel. Am Sonntag zog die Kirchengemeinde nach dem Hauptgottesdienst in der Johanneskirche in den Dom, wo die Cantores des Monte Docto Anton Gosswins vierstimmige Missa Le Mois de Mai sangen. Der Renaissancemeister und Schüler Orlando di Lassos hat bekanntlich in Freising gewirkt.
Die von 1319 bis 1321 erbaute Johanneskirche liegt unmittelbar westlich des Doms und bildet mit dem Fürstengang die nördliche Begrenzung des Domhofes. Die gotische Kirche, die ohne den Prunk des Doms auskommt, hat einen hohen dreischiffigen Innenraum mit Kreuzrippengewölbe. Über dem südlichen Seitenschiff verläuft der Fürstengang. Die Wände sind grau mit weißen Fugenstrichen, zu erkennen sind einige Reste von Wandgemälden aus dem 15. und 16. Jahrhundert.
Der Auftrag, für das Seelenheil der Bischöfe zu beten, täglich drei Messen zu halten und eine Vesper zu singen, wurde von den Kanonikern im Laufe der Zeit wohl nicht mehr so ernst genommen und verlor Mitte des 16. Jahrhunderts ganz an Bedeutung. Bischof Heinrich III. legte 1546 den Chordienst des Stiftes mit dem der Domherren zusammen und ließ ihn nur noch im Dom abhalten. Erst als Fürstbischof Joseph Clemens 1694 eine Michaelsbruderschaft auf dem Hochaltar von St. Johann errichtete, bekam die Kirche wieder einen Zweck. 1711 schenkte Fürstbischof Johann Eckher von Kapfing dem Pfarrer von Arpajon einige Reliquien des heiligen Korbinian, und als der sie abholen kam, ernannte er ihn und seine Nachfolger zugleich zum Kanonikus von St. Johann.
Im Zuge der Säkularisation wurde das Stift 1802 aufgehoben. Die frühgotische Stiftskirche entging dem Abriss nur, weil man alle Gebäude rund um den Domhof erhalten wollte. Ab 1803 wurde sie jedoch als Heustadel verwendet und verkam zur Rumpelkammer. Die kostbare Einrichtung ging größtenteils verloren. Das ehemalige Hochaltargemälde von Jacopo Amigoni, das die Predigt von Johannes dem Täufer in der Wüste zeigt, befindet sich heute im Würzburger Dom. Erst im Jahre 1841 wurde St. Johann wieder als Studienkirche eingerichtet.
Domrektor Marc-Aeilko Aris sagte in seiner Predigt, Bischof Konrad habe den Bau der Johanneskirche als Wendepunkt betrachtet und gewollt, dass die Gemeinschaft auch nach seinem Tod hier für ihn bete. Heute stehe die Kirche selbst vor einem Wendepunkt. Wenn dereinst das 800-jährige Bestehen der Johanneskirche gefeiert werde, so Aris, werde sich die Kirche grundlegend verändert haben. Ordensgemeinschaften fänden heute keinen Zulauf mehr, aber von dieser Kirche werde eine neue Zukunft ausgehen, gab er sich überzeugt, eine Gemeinschaft der Gemeinschaften werde kommen. Kirche, sagte Aris, werde der Ort sein, "von dem wir in die Zukunft sehen, gastfreundlich und vielseitig". Und die Johanneskirche bleibe der Ort, "an dem wir uns öffnen für den Klang des Wortes Jesus, ein Ort für die Menschen, die sich öffnen wollen".
Nach der Vesper wurde im Dom-Innenhof mit Freibier gefeiert, aus den geöffneten Fenstern des Fürstengangs war die Ampertaler Blechmusi zu hören. Beendet wurde das Fest, an dem auch OB Tobias Eschenbacher, Landtagsabgeordneter Florian Herrmann und der ehemalige evangelische Dekan Jochen Hauer teilnahmen, schließlich sehr abrupt, von einem heftigen Gewitter.